Desenredando las causas de la variación temporal en la oportunidad de selección sexual

Nature Communications volumen 14, Número de artículo: 1006 (2023) Citar este artículo

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En principio, las fluctuaciones temporales en el potencial de selección sexual pueden estimarse como cambios en la variación intrasexual del éxito reproductivo (es decir, la oportunidad de selección). Sin embargo, sabemos poco acerca de cómo las medidas de oportunidad varían con el tiempo y la medida en que tales dinámicas se ven afectadas por la estocasticidad. Utilizamos datos de apareamiento publicados de múltiples especies para investigar la variación temporal en la oportunidad de selección sexual. Primero, mostramos que la oportunidad para la selección sexual precopulatoria generalmente disminuye durante los días sucesivos en ambos sexos y los períodos de muestreo más cortos conducen a sobreestimaciones sustanciales. En segundo lugar, al utilizar modelos nulos aleatorios, también encontramos que estas dinámicas se explican en gran medida por una acumulación de apareamientos aleatorios, pero que la competencia intrasexual puede retrasar las disminuciones temporales. En tercer lugar, utilizando datos de una población de aves rojas de la selva (Gallus gallus), mostramos que las disminuciones en las medidas precopulatorias durante un período de reproducción se reflejaron en las disminuciones en la oportunidad para la selección sexual total y poscopulatoria. Colectivamente, mostramos que las métricas de selección basadas en la varianza cambian rápidamente, son muy sensibles a la duración del muestreo y probablemente conduzcan a una interpretación errónea sustancial si se usan como indicadores de selección sexual. Sin embargo, las simulaciones pueden comenzar a desentrañar la variación estocástica de los mecanismos biológicos.

Impulsada por la competencia intrasexual por las oportunidades reproductivas, la selección sexual es un poderoso mecanismo evolutivo, que varía ampliamente en el espacio y el tiempo1,2,3,4,5,6,7,8,9. Comprender las causas y consecuencias de tal variación es un desafío permanente en la biología evolutiva. Las fluctuaciones temporales en la selección sexual pueden afectar los procesos que finalmente determinan la selección neta a lo largo de un período reproductivo, con repercusiones en las tasas de adaptación, la evolución de tácticas reproductivas alternativas, el mantenimiento de la variación en los rasgos competitivos, la plasticidad en los fenotipos sexuales y el dinamismo en los roles sexuales evolutivos10 ,11,12,13. Las fluctuaciones temporales pueden surgir como consecuencia de la variación en el entorno ecológico4,10,14,15,16,17,18,19,20 o social8,11,21,22,23,24,25,26, cambiando drásticamente la dinámica de apareamiento8 ,27. Si bien algunos de estos cambios ambientales pueden ser a largo plazo28,29, otros pueden ser más rápidos, por ejemplo, dentro de una temporada de reproducción9,11. La receptividad sexual, el esfuerzo de cortejo, la propensión al apareamiento y las preferencias de elección de pareja a menudo cambian drásticamente en cuestión de pocas horas o días30,31,32,33,34,35. Si bien los estudios han evaluado los cambios en la selección sexual a lo largo de múltiples temporadas de reproducción o años4,10,36,37,38,39,40, se sabe menos sobre el potencial de fluctuaciones rápidas en la selección sexual en estas escalas mucho más cortas, pero biológicamente relevantes. .

La fuerza de la selección sexual se mide mediante la regresión de medidas de éxito reproductivo sobre medidas fenotípicas dadas entre miembros del mismo sexo dentro de una población (es decir, gradientes de selección41). Sin embargo, identificar y medir los rasgos (p. ej., expresión ornamental, comportamiento de cortejo o calidad del esperma) causalmente relacionados con el resultado de la competencia intrasexual y la variación en el éxito reproductivo suele ser un gran desafío42,43,44,45,46. Por lo tanto, un enfoque alternativo ampliamente utilizado estima el potencial, en lugar de la fuerza, de la selección sexual en una población como variación intrasexual estandarizada en el éxito reproductivo. Esta métrica, conocida como 'oportunidad de selección', captura la fuerza potencial máxima de la selección sexual en una población incluso cuando se sabe poco sobre los rasgos fenotípicos que median la competencia intrasexual47,48. Además, la oportunidad de selección se puede utilizar para diseccionar el potencial de selección sexual en componentes impulsados por la variación en el número de parejas sexuales (selección sexual precopulatoria) y en la proporción de gametos fertilizados (selección sexual poscopulatoria)49. Sin embargo, el valor de estas métricas basadas en la varianza sigue siendo objeto de debate, en gran parte debido a su incapacidad para distinguir entre la variación que surge debido a la competencia intrasexual y la variación en el éxito reproductivo debido a procesos estocásticos42,43,50,51. Por ejemplo, Klug et al.42 demostraron que el número de individuos no apareados tiende a aumentar a medida que la proporción sexual operativa se vuelve más sesgada, por lo que la oportunidad de selección sexual también aumentará incluso si los individuos se aparean al azar. Además, las métricas basadas en la varianza pueden ser particularmente sensibles al esfuerzo de muestreo (es decir, el período de tiempo durante el cual ocurre el muestreo), y debido a que miden patrones de varianza en relación con el éxito reproductivo medio, estas métricas pueden verse fuertemente afectadas por aumentos temporales en el rendimiento reproductivo medio. éxito50. Por ejemplo, el muestreo durante un período insuficiente puede sobrestimar las medidas de oportunidad al inflar el número de individuos que no se aparean52,53,54. Alternativamente, los cambios temporales en la oportunidad de selección sexual pueden estar impulsados por procesos biológicos competitivos. En principio, los cambios de comportamiento hacia una mayor monogamia, promiscuidad, monopolización de pareja o una mayor competencia de esperma con el tiempo pueden cambiar dinámicamente la oportunidad de selección sexual. Sin embargo, debido a que la oportunidad para la selección sexual solo mide el potencial máximo para la selección sexual y no discrimina entre procesos competitivos y estocásticos42,43,51, existe el riesgo de que los cambios sistemáticos en esta métrica a lo largo del tiempo se interpreten erróneamente como cambios en la realidad. selección sexual. Por lo tanto, un paso importante hacia la comprensión de la dinámica temporal de la selección sexual es resolver cómo cambian las métricas basadas en la varianza durante un período reproductivo y en qué medida estos patrones reflejan procesos biológicos versus metodológicos y estocásticos (por ejemplo, variación en el período de muestreo; apareamiento aleatorio). ). Sin embargo, actualmente existe poca información sobre cómo se comporta la oportunidad de selección sexual en el tiempo, y los procesos metodológicos y biológicos que contribuyen a tal dinámica. Comprender cómo se comportan las métricas basadas en la varianza a lo largo del tiempo en relación con los procesos deterministas y estocásticos es importante porque la varianza en el éxito reproductivo es un requisito previo para la selección sexual.

Aquí, abordamos esta brecha de conocimiento utilizando datos temporales a escala fina, con la resolución de un día, sobre el comportamiento sexual en diferentes especies de vertebrados e invertebrados. Primero, caracterizamos los cambios temporales en la oportunidad de selección sexual precopulatoria durante días acumulativos en machos y hembras. En segundo lugar, evaluamos hasta qué punto surgen cambios temporales en la oportunidad de selección sexual precopulatoria como consecuencia de procesos estocásticos bajo la expectativa nula de apareamiento aleatorio (en oposición a procesos deterministas como cambios de comportamiento en la dinámica de apareamiento)42. En tercer lugar, establecemos el impacto del esfuerzo de muestreo comparando estimaciones de oportunidad observadas basadas en patrones acumulativos de apareamiento (es decir, donde el éxito de apareamiento de cada individuo se suma a lo largo de todos los días anteriores y, por lo tanto, representa la fuerza de selección máxima posible durante un período de muestreo hasta y incluido un día dado) con estimaciones 'instantáneas' calculadas independientemente cada día. Finalmente, utilizando los datos de parentesco disponibles de una población de aves de la selva roja (Gallus gallus), un ave poliginándrica, exploramos en qué medida los patrones identificados para la selección sexual precopulatoria también se reflejan en la oportunidad para la selección sexual poscopulatoria (es decir, la varianza estandarizada en la participación de la paternidad) y en la oportunidad total para la selección en el éxito reproductivo (es decir, la varianza estandarizada en el éxito reproductivo). Mostramos que la oportunidad para la selección sexual varía considerablemente con el tiempo, es muy sensible a la duración del muestreo y puede conducir a una interpretación errónea sustancial si se usa como indicador de selección sexual. Sin embargo, las simulaciones deberían ayudar a desentrañar la variación que surge de los procesos estocásticos y deterministas.

Nuestros resultados demuestran disminuciones ampliamente consistentes a lo largo del tiempo (es decir, días sucesivos dentro de un período de reproducción) en la oportunidad acumulada para la selección sexual precopulatoria en el éxito de apareamiento (IM) tanto en machos como en hembras en todas las especies (Fig. 1, Tabla 1), con una excepción. . En la grajilla socialmente monógama (Corvus monedula), la MI acumulada no cambió significativamente con el tiempo en los machos, pero aumentó hacia el final del período de estudio en las hembras (Fig. 1, Tabla 1).

Valores medios (IC del 95%) para la oportunidad de selección sexual precopulatoria (IM) entre especies de vertebrados e invertebrados a lo largo del tiempo (días) durante un período de reproducción. Las mujeres (♀) y los hombres (♂) están representados en los paneles izquierdo y derecho, respectivamente. Las especies de arriba a abajo representan: a, b Grillos cola de espada de Hawai79 (Laupala cerasina) n grupos = 1. c, d Ranas venenosas de fresa78 (Dendrobates pumilio) n grupos = 1; e, f Monos aulladores77 (Alouatta caraya) n grupos = 6. g, h Grajillas80 (Corvus monedula) n grupos = 1. i, j Aves rojas de la selva56,66,67,81 (Gallus gallus) n grupos = 20. k, l Monos ardilla66 (Saimiri oerstedi) n grupos = 1. m, n Zancudos8 (Aquarius remegis) n grupos = 40. Los puntos verdes muestran los valores de IM calculados acumulativamente y representan la fuerza potencial máxima de la selección sexual precopulatoria en un día determinado teniendo en cuenta los patrones de apareamiento sobre todas las unidades de tiempo anteriores, y los puntos morados muestran valores instantáneos donde la oportunidad para la selección sexual precopulatoria se evalúa de forma independiente para cada unidad de tiempo (día). Las barras representan los intervalos de confianza del 95 % (IC del 95 %) para estudios con grupos repetidos. El rango inferior de ci se limitó a 0 para excluir valores negativos. Las áreas sombreadas en verde representan las expectativas de medidas acumulativas de IM basadas en 10.000 simulaciones de apareamiento aleatorio (es decir, el rango del 95 % de las estimaciones simuladas). Se consideró que los valores acumulativos observados con ci dentro de las áreas sombreadas no diferían de las expectativas nulas. Los datos de origen se proporcionan como un archivo de datos de origen.

Evaluamos si las tendencias temporales en la MI acumulada podrían ser impulsadas por el primer día de un período de observación. Esto se debe a que, en estudios experimentales, el día 1 puede corresponder al día en que los individuos previamente segregados por sexo se presentan al sexo opuesto, lo que puede influir en el comportamiento de apareamiento (p. ej., 55, 56). Para probar el efecto del día 1, usamos permutaciones para barajar aleatoriamente el orden de los días de los eventos de apareamiento en nuestros datos (por ejemplo, los eventos de apareamiento del día 10 se asignaron al día 1 y viceversa). Las tendencias temporales en la MI acumulada fueron cualitativamente similares en todas las permutaciones (Fig. 1 complementaria), lo que sugiere que los patrones no son causados únicamente por la secuencia específica de eventos que ocurren a lo largo de los días, sino más bien por la acumulación de eventos de apareamiento a lo largo del tiempo. Esta acumulación se ejemplifica por el aumento en el éxito de apareamiento medio entre machos y hembras de cada especie, aunque no se observó la saturación total de la matriz de apareamiento en ninguna especie (es decir, en ningún grupo copularon todas las parejas posibles de machos y hembras) (Fig. . 2).

Las expectativas nulas para la MI acumulativa que asume patrones aleatorios de apareamiento mostraron tendencias cualitativamente similares a disminuir con el tiempo en comparación con la MI acumulada observada tanto para machos como para hembras (Fig. 1), lo que demuestra que se espera una disminución temporal general de la MI como consecuencia de la acumulación aleatoria de eventos de apareamiento a lo largo del tiempo. Sin embargo, si los cambios en la varianza entre especies son impulsados, al menos parcialmente, por procesos biológicos competitivos (por ejemplo, monopolización de pareja), deberíamos esperar que los valores de oportunidad observados se desvíen de las expectativas nulas (es decir, el rango del 95% de los valores simulados). De acuerdo con esto, encontramos que los valores acumulados de IM observados en algunas especies fueron cuantitativamente más altos que las expectativas nulas a medida que avanzaban los períodos de observación tanto para machos como para hembras, con desviaciones significativas que a menudo comenzaban relativamente temprano en el período de observación (Fig. 1). Dos especies mostraron patrones específicos de sexo. En los monos ardilla (Saimiri oerstedi), mientras que la MI acumulada observada para los machos fue más alta que las expectativas nulas, la MI acumulada observada en las hembras consistentemente no se desvió de las expectativas nulas. De manera similar, la MI acumulada para machos de ranas venenosas de fresa (Dendrobates pumilio) fue más alta que las expectativas nulas hacia el final del período de observación, mientras que la MI acumulada femenina no difirió de las expectativas nulas.

Las estimaciones instantáneas diarias de IM no mostraron una disminución temporal y sobreestimaron consistentemente IM en comparación con las estimaciones acumulativas, particularmente más tarde en un período de observación (Fig. 1, Tabla 1). Estos resultados indican que la oportunidad para la selección sexual puede sobreestimarse sustancialmente cuando se mide durante un período restringido.

La oportunidad acumulada para la selección sexual total (IT) en machos y hembras de aves de la selva roja disminuyó constantemente con el tiempo a un ritmo de desaceleración (Fig. 2a, b, Tabla 2). Se observó un patrón similar al considerar la variación en la fecundidad de las parejas sexuales masculinas (IN), que también disminuyó con el tiempo a una tasa de desaceleración (Fig. 2c, Tabla 2). Finalmente, la oportunidad para la selección sexual poscopulatoria (IP) en la participación de paternidad masculina (P) también disminuyó en días sucesivos, pero esta vez de forma lineal (Fig. 2d).

Patrones de estimaciones de oportunidad a través de diferentes componentes del éxito reproductivo en machos y hembras de gallina roja de la selva (Gallus gallus) n grupos = 20. Los puntos representan estimaciones de oportunidad media observadas, las barras representan intervalos de confianza del 95 % (95 % ci) y el color de los puntos refleja el método de muestreo (verde: acumulativo; morado: diario). Las áreas sombreadas en verde representan las expectativas de medidas acumulativas de oportunidad para la selección basadas en 10.000 simulaciones de apareamiento aleatorio (es decir, el rango del 95 % de las estimaciones simuladas). Se consideró que los valores acumulativos observados con ci dentro de las áreas sombreadas no diferían de las expectativas nulas. Hembras (♀): a Varianza estandarizada en el éxito reproductivo (oportunidad de selección total, IT). Varones (♂): b Oportunidad de selección total (IT), c Varianza estandarizada en la fecundidad de la pareja (oportunidad de selección sexual en la fecundidad de la pareja, IN), d Varianza estandarizada en la participación de la paternidad (oportunidad de selección sexual poscopulatoria, IP). Los datos de origen se proporcionan como un archivo de datos de origen.

De manera similar a la oportunidad para la selección sexual precopulatoria en el éxito de apareamiento (IM), las simulaciones asumiendo apareamiento y fertilizaciones aleatorios mostraron que las medidas de la oportunidad total para la selección sexual (IT) y sus componentes constituyentes (IN e IP) disminuyeron con el tiempo (Fig. 2 ). En comparación, las estimaciones observadas fueron a menudo más altas que las expectativas nulas, particularmente más adelante en un ensayo (Fig. 2). Sin embargo, en las mujeres, el TI observado no se desvió de las expectativas nulas en ningún momento del ensayo (Fig. 2a). En los machos, el TI observado fue superior a las expectativas nulas a partir del 8º día de muestreo en adelante (Fig. 2b). De manera similar, el IN y el IP masculinos observados fueron más altos que las expectativas nulas desde el octavo día (Fig. 2c, d).

Las medidas instantáneas diarias condujeron a una sobreestimación significativa de la mayoría de las estimaciones de oportunidades en ambos sexos. Las estimaciones diarias de TI fueron significativamente más altas que las estimaciones acumuladas (Fig. 2a, b, Tabla 2). De manera similar, la variación estandarizada en la fecundidad de las hembras apareadas con un macho (IN) fue consistentemente mayor cuando se estimó usando medidas diarias versus acumuladas (Fig. 2c, Tabla 2). Por el contrario, no encontramos una diferencia general significativa entre las estimaciones diarias y acumulativas del potencial de selección sexual poscopulatoria (IP) en los machos (Fig. 2d, Tabla 2).

Determinar las causas y consecuencias de la variación temporal en el apareamiento y el éxito reproductivo es un paso importante para comprender la diversidad evolutiva de las estrategias reproductivas. Sin embargo, la variación temporal dentro de los eventos reproductivos a menudo se pasa por alto en los estudios de selección sexual, y no se ha considerado el valor de las métricas basadas en la varianza que se utilizan como proxy para evaluar los patrones temporales de la selección sexual. Aquí, utilizamos la varianza estandarizada en el éxito de apareamiento (es decir, la oportunidad para la selección sexual precopulatoria, IM), comúnmente utilizada como un indicador de la fuerza de la selección sexual, para evaluar los cambios temporales en el potencial de selección sexual precopulatoria durante un período reproductivo a través de diferentes especies de animales. Mostramos que (i) la oportunidad para la selección sexual puede disminuir rápidamente en el transcurso de unos pocos días de muestreo tanto para hembras como para machos, (ii) las disminuciones temporales observadas son muy similares a las esperadas bajo el apareamiento aleatorio, aunque algunos estudios muestran patrones de apareamiento no aleatorio que ralentizan la disminución de oportunidades a lo largo del tiempo, y (iii) las estimaciones se sobrestiman constantemente si se calculan sobre instantáneas restringidas de tiempo (es decir, medidas instantáneas diarias). Finalmente, utilizando datos detallados de parentesco en un ave poliginándrica, mostramos que las disminuciones consistentes en las medidas precopulatorias se reflejaron en patrones temporales en la oportunidad para la selección sexual total y poscopulatoria. Estos resultados refuerzan las sugerencias previas de que la oportunidad para la selección sexual no debe usarse como un indicador de la selección sexual real, sino que el uso de modelos nulos puede proporcionar una idea de cómo se espera que los procesos aleatorios versus los deterministas influyan en la dinámica de apareamiento.

Observamos una reducción en la oportunidad de selección sexual precopulatoria (IM) con el tiempo, a medida que machos y hembras acumulan más parejas de apareamiento. Estudios previos han sugerido que los aumentos en la poliandria en poblaciones que ya son moderadamente poliginándricas pueden reducir la MI en los machos al saturar la matriz de apareamiento y erosionar la variación intrasexual en el éxito del apareamiento55,57. Por ejemplo, en un estudio poco común de la variación temporal a corto plazo en la selección sexual durante ocho semanas en el caracol de estanque hermafrodita (Lymnaea stagnalis), la variación en el éxito de apareamiento en grupos de cinco individuos se redujo por completo en las primeras semanas de apareamiento, ya que todos los individuos se había apareado con todas las parejas posibles7. Si bien las matrices de apareamiento no se saturaron por completo en ninguna de las especies de nuestro presente estudio, demostramos que la IM puede erosionarse con el tiempo incluso en especies con fuertes jerarquías sociales, donde se presume que el dominio social confiere el control masculino sobre el acceso a las oportunidades de apareamiento y mantiene la capacidad reproductiva. sesgado (por ejemplo, aves de la selva roja). Esta erosión podría, en principio, ocurrir si los machos subordinados que participan en estrategias alternativas de apareamiento58,59 son capaces de conseguir progresivamente parejas de apareamiento durante períodos prolongados. Esta conclusión es válida para las aves rojas de la selva, ya que se ha demostrado repetidamente que los machos subordinados logran cierto éxito en el apareamiento a través de la coerción sexual60. Alternativamente, las hembras pueden expresar cada vez más preferencias para aparearse con machos nuevos, o con machos fenotípicamente diferentes a lo largo del tiempo, lo que resulta en una reducción temporal del sesgo de apareamiento61,62. Mecanismos similares podrían explicar nuestras disminuciones temporales observadas en IM en mujeres, aunque este patrón, hasta donde sabemos, no se ha considerado previamente. Por el contrario, los estudios en poblaciones socialmente monógamas indican que cierta poliandria puede aumentar la variación en el éxito de apareamiento de los machos al permitir que algunos machos obtengan más de una pareja (es decir, a través de cópulas extraparejas)63. De acuerdo con esto, mostramos que en las grajillas socialmente monógamas, la MI en las hembras aumentó hacia el final del período de muestreo, lo que podría ser causado por el apareamiento extrapareja de hembras o poliandria secuencial en etapas posteriores de la temporada reproductiva64,65. Los estudios futuros deberían comparar explícitamente la erosión de IM en una gama ampliada de especies socialmente monógamas con sistemas caracterizados por patrones de apareamiento fuertemente sesgados (por ejemplo, lek y especies que forman harenes polígamos) para comprender la generalidad de trayectorias temporales tan diferentes en oportunidades para la selección sexual. Más importante aún, dichas comparaciones entre diferentes sistemas de apareamiento deberían incluir medidas longitudinales de los gradientes de selección reales42 para explorar cómo los patrones netos de selección sexual fenotípica son moldeados por patrones acumulativos de apareamiento a lo largo del tiempo, como cambios en la selectividad de las hembras o tácticas de apareamiento alternativas.

Estudios previos han criticado el uso de estimaciones de oportunidad como indicadores confiables de la fuerza de la selección sexual, ya que la variación en el éxito reproductivo puede ser impulsada parcialmente por apareamiento aleatorio o solo por problemas de muestreo (p. ej., 42, 43, 50, 51). Nuestros resultados respaldan fuertemente esta crítica, ya que las tendencias temporales en las estimaciones de oportunidad derivadas de simulaciones que supusieron apareamientos aleatorios (todos los estudios) y fertilizaciones (aves rojas de la selva) fueron, en gran medida, cualitativamente similares a los valores observados. Además, las estimaciones empíricas de oportunidad a menudo no diferían de las estimaciones simuladas, particularmente al principio de un período de estudio. Una advertencia es que nuestras simulaciones tenían muchas suposiciones simplificadoras y no incluían aspectos detallados del comportamiento de apareamiento específico de cada especie. Además, en algunos estudios de campo no todos los individuos fueron evaluados simultáneamente, mientras que en nuestras simulaciones se supuso que todos los individuos estaban presentes en cada día de muestreo. A pesar de estas importantes limitaciones, mostramos que comparar las expectativas nulas con las medidas observadas debería ayudar a desentrañar las tendencias temporales impulsadas por el apareamiento aleatorio de posibles causas biológicas. Por ejemplo, la MI observada en monos ardilla machos fue más alta que el rango simulado ya en el tercer día del período de muestreo, lo que puede explicarse porque el macho más grande obtuvo el 70 % de las cópulas observadas en el estudio original66. Este escenario, en el que la monopolización de la pareja es sustancial, se ha identificado previamente como uno de los pocos casos en los que las estimaciones de oportunidad pueden correlacionarse con la selección sexual real42. De manera similar, el IM más alto de lo esperado por casualidad en machos de aves rojas de la selva probablemente se deba a una combinación de competencia entre machos y elección de hembras. Investigaciones anteriores con este conjunto de datos de aves rojas de la jungla han demostrado que los individuos más jóvenes y agresivos tienden a conseguir más parejas para aparearse y copular con más frecuencia56,67. Además, los valores observados de la oportunidad para la selección sexual poscopulatoria (IP) y la selección total (IT) se desviaron de las expectativas nulas mucho más tarde en el ensayo que en la IM. Esto sugiere que un sesgo constante en el éxito del apareamiento puede tomar tiempo para traducirse en sesgos en la participación de la paternidad y el éxito reproductivo. Esto se debe a que los espermatozoides de los machos más exitosos aún deben competir con los espermatozoides rivales de inseminaciones anteriores, que deben agotarse o filtrarse del tracto reproductivo femenino antes de que se observe una ventaja consistente68,69. Juntos, estos resultados refuerzan las sugerencias anteriores que indican que los modelos nulos deben incluirse en los estudios de selección sexual para desentrañar adecuadamente la varianza que surge de las causas competitivas frente a las estocásticas42,43. Para que las simulaciones sean biológicamente relevantes, las suposiciones deben definirse cuidadosamente para reflejar las particularidades del sistema de estudio, por ejemplo, las frecuencias de apareamiento y la duración del almacenamiento de esperma.

También identificamos otras preocupaciones asociadas con el uso de IM como sustituto de la fuerza de la selección sexual. Nuestras comparaciones entre las medidas instantáneas diarias y acumulativas de oportunidad para la selección indican que incluso pequeñas diferencias en los períodos de muestreo de unos pocos días pueden llevar a conclusiones muy diferentes con respecto al potencial para la selección sexual. Las medidas instantáneas diarias sobreestimaron constantemente la varianza en los componentes del éxito reproductivo, lo que sugiere que los estudios que utilizan períodos de muestreo relativamente cortos en relación con la duración total del evento reproductivo deben tener cuidado al interpretar los resultados, particularmente aquellos que apuntan a una gran oportunidad para la selección sexual. Los estudios futuros destinados a cuantificar la oportunidad para la selección sexual deben diseñar cuidadosamente la duración del muestreo y ser conscientes del gran potencial de sobrestimar las métricas basadas en la varianza debido a un muestreo insuficientemente largo de los datos de apareamiento y parentesco. Nuestro enfoque sugiere que las duraciones de muestreo sustancialmente más cortas que la duración de una ventana selectiva (por ejemplo, la temporada de apareamiento o el evento de reproducción) darán como resultado sobreestimaciones. En la práctica, el muestreo prolongado durante períodos reproductivos completos, particularmente en especies sin eventos reproductivos claramente delimitados (por ejemplo, temporadas de reproducción definidas), será un desafío. En tales casos, las duraciones de muestreo apropiadas podrían determinarse empíricamente estimando el tiempo requerido para que las estimaciones de oportunidad alcancen una asíntota, o controlando estadísticamente la duración del muestreo. Nuestros resultados también sugieren que futuras comparaciones de estudios cruzados de medidas de la oportunidad para la selección sexual deberían buscar controlar la variación en la duración y frecuencia del muestreo.

A pesar de las limitaciones asociadas con la medición instantánea de la oportunidad, identificamos una utilidad potencial al combinar enfoques acumulativos e instantáneos a corto plazo para recopilar información sobre cómo los cambios en el comportamiento de apareamiento pueden contribuir a cambios dinámicos en la oportunidad de selección sexual. Si bien las estimaciones de oportunidad acumulativas brindan la representación más precisa de la fuerza potencial máxima de la selección sexual durante un evento de reproducción, las estimaciones instantáneas diarias (o estimaciones instantáneas altamente restringidas temporalmente) pueden ayudar a identificar los períodos o condiciones bajo los cuales cambian los patrones de apareamiento. Por ejemplo, mientras que la competencia intrasexual y el apareamiento no aleatorio pueden ralentizar la erosión de la mensajería instantánea con el tiempo, las medidas instantáneas en períodos de tiempo más cortos pueden permitir a los investigadores identificar las condiciones o períodos estacionales que se correlacionan con aumentos en las tendencias no aleatorias en las medidas de oportunidad acumulativa. . Por ejemplo, las medidas instantáneas a más corto plazo pueden indicar un aumento en la variación del éxito reproductivo a lo largo del tiempo, lo que sugiere que las disminuciones sostenidas en la oportunidad acumulativa de selección pueden acelerarse mediante cambios en los patrones de competencia a lo largo del tiempo (p. ej., a través de tácticas alternativas9,70, condiciones ambientales18 ,71 y preferencias de apareamiento72,73) versus simplemente debido a la acumulación de iteraciones repetidas de patrones de apareamiento ampliamente similares. Cuando se acompañan de modelos nulos apropiados de apareamiento aleatorio, tales comparaciones instantáneas y acumulativas pueden dar una idea de cómo los cambios en el comportamiento de apareamiento pueden contribuir a cambios dinámicos en las oportunidades de selección sexual.

En resumen, nuestros resultados revelan que las estimaciones de oportunidad para la selección sexual pre y poscopulatoria pueden disminuir drásticamente en escalas de tiempo cortas y que esta disminución puede explicarse, al menos parcialmente, solo por patrones acumulativos de apareamiento aleatorio, pero también indican que la competencia intrasexual contribuye a ralentizar la disminución con el tiempo. Mostramos que los datos de apareamiento recopilados en breves instantes de tiempo sobreestimarán la oportunidad de selección sexual, particularmente si el muestreo se realiza hacia el final de un período reproductivo. La recopilación de datos longitudinales debería mitigar este problema siempre que el período de muestreo sea lo suficientemente largo para detectar el efecto acumulativo de la competencia intrasexual. Finalmente, nuestro trabajo destaca los peligros de usar métricas basadas en la varianza como medidas sustitutas de la selección sexual, particularmente durante períodos de tiempo muy restringidos, e indica que se requieren simulaciones para desentrañar la variación temporal en la oportunidad de selección sexual impulsada por procesos estocásticos y biológicos.

Todos los análisis se realizaron utilizando R v.3.6.274. Los modelos lineales se ejecutaron con base R y los modelos lineales mixtos (LMM) se ejecutaron con el paquete 'lme4' v1.1-3075. Las estadísticas F, los valores p y los grados de libertad para los LMM se calcularon utilizando la aproximación de Satterthwaite implementada en el paquete 'lmerTest' v3.1-376.

Recopilamos datos de la literatura que abarca siete estudios con un total de 60 conjuntos de datos de apareamiento en siete especies en entornos naturales y artificiales. Los conjuntos de datos incluían zancudos de agua8 (Aquarius remegis), monos aulladores77 (Alouatta caraya), monos ardilla66 (Saimiri oerstedi), ranas venenosas de fresa78 (Dendrobates pumilio), grillos cola de espada de Hawai79 (Laupala cerasina), grajillas80 (Corvus monedula) y aves de la selva rojas, (Gallus gallus)56,67,68,81. Utilizamos conjuntos de datos de un conjunto de estudios que habían sido compilados por una revisión publicada anteriormente, que realizó una búsqueda bibliográfica para examinar los patrones de apareamiento de múltiples especies82. Brevemente, esta revisión anterior realizó múltiples búsquedas en Web of Science con el objetivo de ubicar datos de comportamiento publicados de grupos de apareamiento que proporcionaron información sobre qué machos copularon con qué hembras, necesarios para calcular patrones temporales en oportunidad de selección precopulatoria. No se incluyó un subconjunto de estudios porque solo proporcionaron datos de apareamiento temporal para una minoría de los machos y hembras observados. Además, complementamos y actualizamos este conjunto inicial de estudios mediante la realización de versiones actualizadas de las búsquedas en Web of Science que abarcan desde el momento de la búsqueda original (14 de febrero de 2017) hasta el 19 de marzo de 2021 (es decir, las búsquedas se limitaron a 2017-2021) . Los términos de búsqueda se adaptaron para ubicar estudios con datos de apareamiento de comportamiento o que informaron métricas de selección sexual que requerían los datos de apareamiento sin procesar apropiados.

La primera búsqueda utilizó el campo TEMA y contenía los siguientes términos de búsqueda ("Bateman* gradiente*") O ("Bateman* pendiente*") O ("Bateman* principio*") O ("oportunidad* para la selección") O ( "oportunidad* para la selección sexual") Y ("Selección sexual"). Esto resultó en 35 registros. La segunda búsqueda incluyó los términos TOPIC (red sexual* O red social*) Y (selección sexual O sistema de apareamiento). Esta búsqueda arrojó 234 registros. La tercera búsqueda contenía los términos TOPIC (mating* or copulat*) AND (behavio*) AND (observ*), y estaba restringida a las revistas Animal Behaviour, Behavioral Ecology y Behavioral Ecology and Sociobiology. Esto devolvió 100 registros. Las búsquedas abarcaron los siguientes índices de Web of Science: SCI-EXPANDED, SSCI, A&HCI, CPCI-S, CPCI-SSH, BKCI-S, BKCI-SSH, ESCI, CCR-EXPANDED, IC. Los estudios se seleccionaron sobre la base de que proporcionaron información clara sobre qué machos copularon con qué hembras durante días sucesivos, lo cual es necesario para calcular los patrones temporales en la oportunidad de la selección precopulatoria. No se incluyeron los estudios con tamaños de grupo de solo dos machos o hembras, o en los que no se permitió a los individuos interactuar libremente y aparearse entre sí (p. ej., parejas experimentales repetidas). De manera similar, no se incluyeron los estudios que se basan únicamente en la paternidad molecular para inferir datos de apareamiento sin observaciones de apareamiento de comportamiento (para obtener detalles completos de cada estudio, consulte la Tabla complementaria 1). Los períodos de tiempo durante los cuales se recopilaron datos dentro de los estudios variaron entre 6 y 150 días, donde el primer día del conjunto de datos disponible se trató como el día 1. Para cada conjunto de datos, el apareamiento se infirió ya sea por comportamiento, o en el caso de las aves rojas de la selva, a través de un combinación de comportamiento y análisis de parentesco genético donde se asumió que las parejas que no se observaron apareándose, pero que produjeron descendencia juntas, habían copulado. A los individuos que no copularon se les asignó una M de cero52,53,54.

Para cada conjunto de datos, calculamos la oportunidad de selección precopulatoria (IM) durante días sucesivos para machos y hembras en todas las especies. IM es la varianza estandarizada en el éxito de apareamiento (IM = σM2/\(\bar{{{{{\rm{M}}}}}}}\)2, donde M = el número de compañeros de apareamiento) - un ampliamente índice utilizado para estimar la fuerza potencial máxima de la selección sexual precopulatoria3,25,47,83. Para el conjunto de datos de aves de la selva roja, utilizamos datos de parentesco que contenían el orden, el día de la puesta y el parentesco de cada huevo fertilizado, para evaluar patrones temporales en estimaciones de oportunidades adicionales, a saber: la varianza estandarizada en la fecundidad promedio de las parejas (IN), la oportunidad para la selección sexual poscopulatoria (IP), y la oportunidad de selección sexual total (IT). Las estimaciones de oportunidad se calculan como Ix=σx2/\(\bar{{{{{{\rm{x}}}}}}}\)2 donde x es la medida dada del éxito reproductivo o sus componentes, es decir, el número de descendientes ( T), la fecundidad media de los compañeros masculinos (N) y la participación de la paternidad masculina (P).

Calculamos oportunidades durante días sucesivos de dos maneras, (1) acumulativamente, donde las estimaciones consideraron patrones reproductivos de todos los días anteriores; y (2) instantáneamente, donde las estimaciones se consideraron de forma independiente en cada día. En todas las especies, el M acumulativo se calculó como el número de parejas de apareamiento únicas hasta ese día inclusive y, por lo tanto, el IM acumulativo representa la fuerza de selección máxima posible durante un período de muestreo hasta un día determinado inclusive. Los cálculos diarios (es decir, instantáneos) de IM, por otro lado, solo incluyeron parejas de apareamiento únicas (M) en cada día por separado. Por lo tanto, los cambios constantes en la MI instantánea diaria sugerirían que los patrones de apareamiento en días individuales cambian con el tiempo (por ejemplo, hacia una participación más o menos igualitaria del éxito de apareamiento) en lugar de cambios en la MI que resultan de la acumulación diaria de patrones de apareamiento consistentes.

En las aves selváticas rojas, el éxito reproductivo acumulativo (T) se calculó como el número total de embriones asignados a machos y hembras hasta un día determinado, mientras que el T diario se calculó como el número de embriones asignados a un individuo en cada día individual. La participación de paternidad masculina acumulada (P) se calculó como el porcentaje de embriones engendrados por un macho entre todos los huevos puestos por hembras con las que se apareó con éxito en los días anteriores, mientras que la P diaria se calculó como el porcentaje de embriones engendrados por un macho en un solo dia El N acumulativo se calculó como el número medio de embriones producidos por todas las hembras con las que un macho se apareó con éxito durante los días anteriores49,84, mientras que el N diario se refiere al número medio de embriones generados por estas hembras en un día determinado. Dado que en las aves rojas de la selva el esperma de una inseminación se almacena dentro de los túbulos de almacenamiento de esperma femenino hasta por 14 días, se puede suponer que las cópulas del primer día de una prueba compiten por la fertilización de los óvulos en todos los días posteriores68,85. Los machos que no lograron copular con éxito fueron excluidos de los cálculos de P, mientras que los machos que copularon con éxito pero no engendraron descendencia recibieron cero P. Además, si un macho se apareó con éxito con una hembra por primera vez el día que puso un huevo, este huevo no entró en el cálculo de su P o N ya que era poco probable que su esperma fertilizara ese óvulo85.

Evaluamos las tendencias temporales en IM y el impacto de los enfoques instantáneos acumulativos versus diarios para cada especie y sexo por separado. Utilizamos análisis de regresión lineal para estudios sin grupos de réplicas y modelos lineales de efectos mixtos (LMM) que incluyen un efecto aleatorio de identidad de grupo para estudios con más de un grupo de réplicas. Incluimos como variable respuesta la MI con el día de la prueba de apareamiento (continua), el método de muestreo (factor de 2 niveles, acumulativo vs. diario) y su interacción como predictores. Para el conjunto de datos de aves de la jungla roja, ejecutamos LMM adicionales que incluyen los diferentes índices de oportunidad (es decir, IT, IN e IP) como variables de respuesta y grupos de apareamiento (n = 20) como efectos aleatorios. Cuando los modelos violaron el supuesto de homocedasticidad, las respuestas (es decir, IM, IN, IP, IT) se transformaron logarítmicamente. Además, en muchos modelos las relaciones eran curvilíneas a pesar de las transformaciones, por lo que para estos modelos incluimos un efecto cuadrático del orden del día (Día2) y su interacción con el método de muestreo (Método Día2 \(\times\)). Los predictores se centraron en sus medias para facilitar la interpretación de los coeficientes del modelo86.

Debido a que en los estudios experimentales el día 1 corresponde a cuando los individuos sexualmente aislados se presentan por primera vez al sexo opuesto, varios comportamientos sexuales pueden cambiar drásticamente durante los primeros días a medida que la novedad sexual inicial y la propensión al apareamiento son reemplazadas por familiaridad y resistencia/elección87,88. Para investigar este efecto potencialmente confuso y evaluar la solidez de los patrones temporales en la mensajería instantánea acumulativa, realizamos 1000 simulaciones intercambiando la secuencia del día de manera arbitraria (código disponible en figshare89). Si el comportamiento de apareamiento en el día 1 es el factor principal que impulsa los patrones temporales en IM, esperamos que los resultados de las simulaciones varíen drásticamente en pendiente.

Evaluamos si las tendencias temporales observadas en la oportunidad de selección sexual precopulatoria (IM) entre machos y hembras se desviaban de las tendencias calculadas a partir de simulaciones que suponían apareamiento aleatorio para todas las especies. En el caso de las aves rojas de la selva, también comparamos las tendencias temporales en la oportunidad acumulada de selección de los machos sobre la fecundidad de la pareja (IN) y la participación de la paternidad (IP), y la oportunidad total de selección sexual de machos y hembras sobre el éxito reproductivo (IT) con las tendencias generadas a partir de simulaciones que suponen fertilizaciones aleatorias. .

Para cada especie, realizamos 10 000 simulaciones de apareamiento aleatorio usando scripts personalizados (código disponible en figshare89) con las siguientes suposiciones: (i) los individuos se aparean al azar durante un período reproductivo, con una proporción de sexos y un tamaño de grupo iguales a los informados por un estudio o extrapolado de su conjunto de datos, (ii) el número total de eventos de apareamiento en cada día y para cada individuo es un valor entero51 e igual al número de eventos de apareamiento en el conjunto de datos, y (iii) se supone que todos los individuos están presentes, y disponibles para aparearse – en cada día de la prueba. Para los conjuntos de datos de aves de la selva roja, simulamos adicionalmente fertilizaciones aleatorias que incluían dos suposiciones adicionales: (iv) la probabilidad de que cada hembra ponga un huevo es igual a la probabilidad promedio de puesta entre las hembras en los datos empíricos, que se calculó de forma independiente para cada día del año. prueba y solo incluyó huevos fertilizados, y (v) todos los machos que copularon con una hembra al menos un día antes de que ella pusiera un huevo tenían la misma probabilidad de fertilizar ese huevo. Por simplicidad, el número de cópulas de un macho con la misma hembra no afectaba a su probabilidad de fecundar un óvulo. Los cálculos de los índices de oportunidad acumulados simulados (es decir, IM, IN, IP, IT) se realizaron como se describe anteriormente. Comparamos las medias pronosticadas y los intervalos de confianza del 95 % de los valores observados de IT, IM IN e IP con el rango del 95 % de los valores simulados. Los días en los que los valores medios observados y los intervalos de confianza quedaron fuera del rango del 95 % de los valores simulados se consideraron significativamente diferentes de los valores aleatorios90,91.

Comparar los datos observados con las expectativas nulas es particularmente importante porque los índices de oportunidad han sido criticados por no poder distinguir la varianza que surge de los procesos competitivos y estocásticos42,43,50. Por lo tanto, las simulaciones buscan identificar posibles tendencias temporales que sean causadas por factores distintos a la selección sexual. Por ejemplo, IM debería disminuir con el tiempo a medida que los individuos tienden a aparearse progresivamente con una mayor proporción de los miembros disponibles del sexo opuesto, logrando así una M igualmente alta (es decir, dado el tiempo suficiente, todos los individuos de una población pueden aparearse con todas las parejas disponibles). agotando la variación intrasexual en M). De manera similar, IP también puede disminuir con el tiempo debido a la variación en la disminución de P en función del tamaño de la muestra (es decir, si se dan suficientes huevos, todos los machos que se aparean con una hembra deberían engendrar algunos embriones). Por lo tanto, evaluar si los índices de oportunidad acumulados observados superan las expectativas nulas aclara si la variación en algunos componentes del éxito reproductivo es más alta de lo esperado por casualidad, de acuerdo con la firma de los rasgos o estrategias seleccionados sexualmente.

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen de informes de Nature Portfolio vinculado a este artículo.

Los datos generados en este estudio se han depositado en la base de datos de figshare con el código de acceso https://doi.org/10.6084/m9.figshare.21902133.v189. Los datos de apareamiento sin procesar utilizados para generar las estimaciones de oportunidad se pueden encontrar en: Grillos cola de espada hawaianos79 (Laupala cerasina): https://doi.org/10.5061/dryad.9jd86, jackdaws80 (Corvus monedula): https://doi.org/ 10.5061/dryad.j0zpc868z, aves de la jungla roja56,66,67,81 (Gallus gallus): https://doi.org/10.6084/m9.figshare.21902133.v1, zancudos acuáticos8 (Aquarius remegis): https://doi. org/10.5061/dryad.rq56t, monos ardilla66 (Saimiri oerstedi): Tabla 2 en el artículo original, monos aulladores77 (Alouatta caraya): Tabla 2 en el artículo original, ranas venenosas de fresa78 (Dendrobates pumilio): Apéndice 1 en el papel original. Los datos de origen se proporcionan con este documento.

Los scripts R personalizados para simulaciones de apareamiento aleatorio y barajar el orden del día se han depositado en la base de datos de figshare con el código de acceso https://doi.org/10.6084/m9.figshare.21902133.v189.

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RC recibió el apoyo de una beca DPhil del Consejo Nacional de Desarrollo Científico y Tecnológico de Brasil (CNPq) (subvención n.º 234988/2014-2), GCM recibió el apoyo de un Ph.D. Beca CASE del Consejo de Investigación de Biotecnología y Ciencias Biológicas y Aviagen Ltd, un premio LINK industrial del Consejo de Investigación de Biotecnología y Ciencias Biológicas y Aviagen Ltd (subvención n.° BB/L009587/1) a TP, y del National Research, Development and Oficina de Innovación, Hungría (subvención no. FK 134741). DSR fue apoyado por una subvención de investigación del Consejo de Investigación del Medio Ambiente Natural (subvención no. NE/H006818/1). TP recibió el apoyo de una subvención de investigación del Consejo de Investigación del Medio Ambiente Natural (subvención n.° NE/H008047/1), un premio LINK industrial del Consejo de Investigación de Biotecnología y Ciencias Biológicas y Aviagen Ltd (subvención n.° BB/ L009587/1), y una beca de investigación del Consejo de Investigación en Biotecnología y Ciencias Biológicas (beca n.º BB/V001256/1).

Financiamiento de acceso abierto proporcionado por la Universidad de Medicina Veterinaria.

Departamento de Zoología, Instituto Edward Gray, Universidad de Oxford, Oxford, OX1 3SZ, Reino Unido

Rómulo Carleial y Tommaso Pizzari

Dirección de Ciencias, Royal Botanic Gardens, Kew, Richmond, TW9 3AE, Reino Unido

Rómulo Carleial

Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad de East Anglia, Norwich, Reino Unido

David S Richardson

Departamento de Ecología, Universidad de Medicina Veterinaria de Budapest, Budapest, 1077, Hungría

Subvención C. McDonald

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RC, GCM y TP concibieron el estudio. GCM realizó el trabajo de campo y dirigió la búsqueda bibliográfica. RC analizó los datos, desarrolló las simulaciones y produjo las figuras. DSR realizó el trabajo molecular y los análisis para la asignación de parentesco. RC, TP y GCM escribieron el manuscrito, con aportes de DSR Todos los autores dieron la aprobación final para su publicación.

Correspondencia a Rômulo Carleial oa Grant C. McDonald.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Nature Communications agradece a los revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Los informes de los revisores están disponibles.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

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Reimpresiones y permisos

Carleial, R., Pizzari, T., Richardson, DS et al. Desenmarañar las causas de la variación temporal en la oportunidad de selección sexual. Nat Comun 14, 1006 (2023). https://doi.org/10.1038/s41467-023-36536-7

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Recibido: 08 Septiembre 2022

Aceptado: 06 febrero 2023

Publicado: 22 febrero 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41467-023-36536-7

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